就这样，柱间成为了火之国木叶隐村的初代目火影，弟弟扉间成为了柱间的左膀右臂。为防止柱间过于天真、对人总是过于宽容造成一些对村子不利的事，因此，火影的大权掌握在弟弟扉间的手中。
柱间在位期间，扉间和他是完美搭档，他们之间的组合，一个拥有绝对的实力和美好的畅想，一个拥有将其实现的头脑。
在初步建立五大国之后，为解决讨论尾兽分配问题，柱间邀请各国四影参与史上前所未有的“第一次五影大会”，期间由弟弟扉间担任柱间的护卫。
在会议中柱间听从弟弟扉间以金钱换尾兽的提议，将九个尾兽平均分配给五大国，因此，使五影缔结了忍界第一份和平协议，在这片土地上第一次实现了全面和平。
但这份和平是有期限的，那就是柱间的寿命，一旦柱间死去，各国没有了顾忌，第一次忍界大战也就爆发了。
扉间的做法显示出政治外交的才能，他将理想主义与现实主义完美调合。首先，扉间如柱间一般心存大爱，道德高尚，公正无私，深得众人的信任与爱戴；其次，扉间又有着最冷醒睿智的理智与头脑，能够看清现实，拟定切合实际的方针计划。
若干年后，哥哥柱间逝世，别国忍者企图乘虚而入，此时柱间的弟弟扉间继任火影之位，挺身而出保护村子与居民。使用飞雷神术以「忍界第一神速忍者」的名号令别国忍者闻风丧胆。在此之后，忍界征战不休的局面逐渐消失。
扉间在继位火影后，他将哥哥建立的木叶小苗养育成大树，由扉间的努力，使千手一族在村子里的发言权更高了。为解决内忧外患扉间展现了高超的政治手腕，设立直属火影的暗部巩固领导核心的权威；成立木叶警务部队，主要职务均由宇智波一族的人担任；这既是表达对宇智波的信任，同时也可以观察宇智波的一举一动。自此之后，宇智波一族在木叶的名望、权利达到顶峰。对外方面，扉间设立暗部。由火影直接指挥，加强中央集权。是当时五大国当中首个特务组织。同时为了保障意志的传承，建立了木叶忍者学校。现今很多优秀忍者皆出自该校。
扉间的以上做法，被其他各国忍村争相效仿，对忍界产生了深远的影响。扉间一生进行了无数禁忌的研究，他不仅接连发明出飞雷神、影分身与秽土转生等高等忍术，还研究出了宇智波一族写轮眼是因为失去爱的痛苦导致大脑分泌特殊查克拉造成的症状的科学原理。他在开发多重影分身之术时，考虑到此术消耗查克拉太过激烈，没有庞大查克拉量的人使用此术会伤及到自身甚至危及生命。于是，扉间将其列为禁术并封印在卷轴里。他一心研究禁术，经常用别国忍者作为实验对象。扉间还开发出了能够搭配秽土转生的忍术，互乘起爆符，主要是将秽土身躯的死者身上布满起爆符，使其犹如人tǐ • zhà • dàn一样攻击对手。然而，扉间每开发出一个忍术，柱间就让扉间将其作为禁术封存起来，随着时间的流逝，由第二代火影扉间所发明的禁术塞满了整个木叶藏书室。
在终结谷大战之后，宇智波斑败在了哥哥柱间的手下，斑的尸体对于各国忍者而言就是一座宝库，潜心研究写轮眼之谜的扉间并没有处理掉斑的尸体，而是将斑的尸体藏到了木叶的深山，开启万花筒写轮眼的深入研究。
为了保护忍者的孩子们不用再上战场，第二代火影扉间建立了木叶忍者学校，让他们能体会到学习以及玩耍的感觉，并且成长到可以品尝美酒滋味的年龄。在第二代火影的时代，扉间培育了猿飞日斩、志村团藏、宇智波镜、秋道取风、水户门炎、转寝小春、古介等人。
其中，猿飞日斩的能力最为出众，引起了扉间的关注，因此，扉间将日斩作为重点培养对象，使幼小的日斩从小就在他的严格的教育和悉心的呵护下成长。
由于日斩天资聪慧被师父扉间器重，让团藏对其产生嫉妒之意，认为二代火影大人心中只有日斩一个。之后团藏私自拜第二代火影为师，得到了第二代火影的指点，经过坚持不懈的努力，团藏学会了一系列极强的风遁忍术。
不过，令第二代火影扉间十分头疼的是，团藏与日斩两人经常斗嘴。因此，扉间常常教导他们，同伴之间要相互团结，为了能够让学生们和睦相处，平时执行任务时千手扉间让学生们以两人为一组的形式组成搭档一起行动。
经过长期的执行任务，扉间的学生们懂得了团结的重要性，并产生了深切的友情，日斩与志村团藏两人视彼此为竞争对手而一直相互竞争着。在执行任务中宇智波镜也曾多次使用幻术·写轮眼帮助志村团藏摆脱困境。
数十年过后，扉间的六个学生也一个个逐渐长大成青年，与此同时，扉间也年已花甲进入了老年时期。
若干年后，第一次忍界大战爆发，云隐村孤注一掷，投入千余忍者向木叶发动侵袭。第二代火影扉间带领着村中的精英忍者一起阻止云忍的入侵，守护着忍村，为木叶带来了胜利。使云隐以战败为结果收场。
事后，云隐村内部产生了分裂，第二代雷影想停战与木叶和谈，但这对任性的兄弟却不甘心以惨败收场，他们希望继续维持战乱状态，因此，在雷影与火影的结盟仪式上，金角银角掀起zhèng • biàn，二人以六道忍具和九尾查克拉的力量凶残的杀死了自己的老大二代目雷影，同时也让第二代火影受到了濒临死亡的重伤。
紧接着，扉间带领部下突出重围，金角银角乘胜追击，为了保存木叶的幼苗，扉间决定留下断后。不过，即便是在这种危急关头，心思缜密的扉间仍为选择正确的继承人而暗中考验着部下，最后团藏因胆怯而迟疑，而猿飞日斩表现出能为了村子舍弃性命的决心，据此，扉间将「火影之位」托付给了日斩。
之后第二代火影扉间独自一人抵挡能够自如操纵六道仙人的五大忍具、拥有九尾查克拉的金角银角。
经过一场大战后，第二代火影千手扉间为掩护部下撤退而与金角银角同归于尽。从此，金银兄弟二人因弑杀雷影与火影的罪名而成为了忍界史上最凶恶的重罪犯。
中忍考试时期，在木叶毁灭行动中，扉间与哥哥柱间一同被大蛇丸以秽土转生的形式复活，他们的意志被完全抹杀，被迫参加战斗，二人无法发挥原本的实力。
在战斗过程中，扉间使用水遁忍术与猿飞日斩展开激烈的战斗，由于两人是秽土身躯拥有不死身，所以只能用封印术，或用武力禁锢他们的动作，于是三代火影使用尸鬼封尽将两位火影的灵魂和大蛇丸的双手一同封印，自己也因此牺牲。